叶绿体作为一种半自主性细胞器，其功能受到自身基因组和细胞核基因组的双重控制。叶绿体和细胞核之间的信号交流能够调节植物的生长发育以适应环境。值得注意的是，保持细胞核基因组的稳态对于细胞行使正常功能至关重要。解析核基因组对来自叶绿体的信号的特异性反应将有助于理解植物生长发育及环境适应过程中叶绿体功能与核基因组之间的协同机制。然而，目前有关叶绿体功能对细胞核基因组稳态的调控作用仍知之甚少。
近日，来自广州中医药大学药用植物生理生态研究院的研究人员在Molecular Plant在线发表了题Chloroplast State Transitions Modulate Nuclear Genome Stability via Cytokinin Signaling in Arabidopsis的研究论文，揭示了叶绿体光合作用状态转换异常影响核基因组稳定性的调控机制。
研究团队前期研究工作发现叶绿体基因组稳态可以通过活性氧信号反馈调控细胞核基因组稳态，建立了叶绿体和细胞核基因组稳态维持之间的桥梁；发现了叶绿体——细胞核基因组稳态的双重调控蛋白CND1，揭示了叶绿体和细胞核基因组稳态的跨区域协同调控新机制（Duan et al., Cell Reports, 2020；Jin et al., Cell Reports, 2023）。然而，叶绿体光合功能对细胞核基因组稳态的调控仍不清楚。
为了探究叶绿体光合功能与核基因组稳定性之间的关系，我们利用正向遗传学方法开展了大规模突变体筛选，发现光合作用状态转换异常可以影响细胞核基因组稳态。植物通过光系统吸收光能进行光合作用。光合作用光系统I（PS I ）和光系统II （PS II） 结合不同的色素系统，具有不同的光收集特性。光系统上结合的天线蛋白的多少决定了两个光系统的吸收光能。状态转换通过捕光天线复合体II（LHCII ）的可逆磷酸化控制LHCII 在PSII 和PSI 之间的迁移（即状态1和状态2的互相转换），进而调节PSI和PSII之间的激发能分配，稳定光合电子传递链，维持光合作用的效率。STN7（STATE TRANSITION 7 HOMOLOG）编码介导状态1至状态2转换的LHCⅡ磷酸激酶，用交替光处理stn7突变体，诱导持续的状态1至状态2的转换异常，此时LHC II无法向PS I迁移，发现DNA损伤水平显著增加。提示光合作用状态转换异常能够引发DNA损伤，造成基因组稳态失衡。
进一步研究发现，光合作用状态转换快速诱导一种重要的细胞分裂素——反式玉米素水平显著增加。接着，反式玉米素促进了细胞分裂素信号通路上的重要调控因子ARR10与细胞核DNA复制的增殖细胞核抗原PCNA的竞争性结合。PCNA是DNA复制体的关键组成部分，通过装载环绕DNA并结合DNA聚合酶来进行DNA复制。而细胞分裂素抑制了PCNA与核DNA的结合，进而影响DNA复制过程，导致复制依赖的DNA 损伤发生，提示状态转换异常通过细胞分裂素信号影响核基因组稳定性。
值得注意的是，当状态1至状态2的转换受到抑制，连接PSⅡ和PSⅠ的关键电子载体质体醌（PQ）库处于相对还原状态。我们通过DBMIB处理抑制光合电子传递并促进PQ库的还原，模拟stn7突变体状态转换异常后的电子传递链的氧还状态。DBMIB处理引起的PQ库还原增加了细胞分裂素信号通路上的磷酸转移蛋白AHP1的积累，并促进了ARR10与PCNA1/2的相互作用，导致DNA损伤增加，表明叶绿体光合作用状态转换异常通过PQ库氧还状态调控细胞分裂素信号途径，进而调节细胞核基因组稳态。该研究发现了叶绿体光合功能调控细胞核稳态的新模式，提出了细胞分裂素信号参与叶绿体和细胞核跨区域的信号交流途径，为理解半自主细胞器和细胞核基因组功能协同调节植物生长发育和环境适应提供了新视角。
广州中医药大学药用植物生理生态研究所靳红磊教授和王宏斌教授为本论文的共同通讯作者，博士后曾雅君和青年骨干教师段素娟博士为共同第一作者。相关工作得到了国家自然科学基金优秀青年科学基金和区域创新发展联合基金重点项目等的资助。
论文链接：https://doi.org/10.1016/j.molp.2025.01.021
参考文献：
Duan, S., Hu, L., Dong, B., Jin, H., and Wang, H. (2020). Signaling from Plastid Genome Stability Modulates Endoreplication and Cell Cycle during Plant Development. CELL REP 32, 108019.
Jin, H., Duan, S., Zhang, P., Yang, Z., Zeng, Y., Chen, Z., Hong, L., Li, M., Luo, L., and Chang, Z., et al. (2023). Dual roles for CND1 in maintenance of nuclear and chloroplast genome stability in plants. CELL REP 42, 112268.
